ARTICLE
Auteur(s) : Conrad
Cloutier1, Simon
Boudreault1, Dominique
Michaud2
1Département de biologie, Université Laval, Faculté
des sciences et de génie, 1045, avenue de la Médecine Pavillon
Alexandre Vachon, Québec QC Canada G1V 0A6
2Département de phytologie, Université Laval, Pavillon
des Services (INAF), Québec QC, Canada G1V 0A6
Introduction
Les plantes transgéniques antiravageurs sont cultivées depuis plus
de dix ans et les risques d’impact écologique associés à cette
technologie ont déjà suscité l’intérêt de nombreux auteurs (Shelton
et al., 2002 ; Conner et al., 2003 ; Michaud,
2005a ; Michaud, 2005b ; Marvier et al., 2007). Ces
plantes expriment une résistance élevée aux ravageurs ciblés,
conférée par des transgènes cry encodant des protéines toxiques
pour les insectes, produites naturellement par le
Bacillus thuringiensis (Bt). Les « plantes Bt » les
plus répandues en agriculture sont spécifiques et spécialement
résistantes aux chenilles (Lepidoptera) ou aux chrysomèles
(Coleoptera).
Ayant passé en revue l’impact des plantes Bt les plus répandues,
O’Callaghan et al. (2005) concluaient qu’aucun effet adverse
important sur les organismes non visés n’avait été détecté en
conditions naturelles. Bien que le succès commercial des pommes de
terre transgéniques Bt ait été limité, il est intéressant
d’examiner a posteriori les résultats d’études d’impact qui les
concernent. Peu de travaux à ce sujet ont été publiés, mais ceux
des créateurs de la variété Newleaf® et leurs
collaborateurs sont très intéressants étant donné leur envergure et
leur réalisation en champ sur deux années de production. Nous en
analysons ici les résultats, après un bref exposé sur la nature et
la diversité des organismes non visés.
Diversité des arthropodes en milieu agricole
Une monoculture reste complexe à l’échelle spatiotemporelle des
insectes, qui peuvent s’y établir en réseau trophique en une seule
saison (Groot et Dicke, 2002). La plupart des insectes associés aux
plantes cultivées ont des adultes mobiles, capables de recrutement
rapide à distance considérable. Une fois établis, ils peuvent
croître et se reproduire à des taux très élevés en conditions
favorables.
Une monoculture comprend aussi des végétaux associés in situ
(mauvaises herbes) et des communautés végétales périphériques, qui
abritent et supportent des insectes et arthropodes divers, dont bon
nombre sont discrètement utiles comme pourvoyeurs de services
écosystémiques (Daily et al., 1997). Ce sont, notamment des
pollinisateurs, des insectes et arachnides prédateurs de ravageurs,
des insectes parasitoïdes et, au niveau du sol, des arthropodes
déchiqueteurs de matière végétale résiduelle. Les arthropodes
prédateurs sur une plante Bt sont utiles, sinon essentiels au
contrôle des ravageurs secondaires non visés, notamment des
insectes suceurs comme les pucerons et cicadelles (Homoptera), en
principe insensibles et peu exposés aux toxines des plantes Bt.
Impact des plantes Bt sur les prédateurs
La lutte intégrée vise la compatibilité des pesticides et des
ennemis naturels (Van Driesche et Bellows, 1996). Le caractère
généraliste omnivore des arthropodes prédateurs d’insectes
herbivores les expose directement aux toxines Cry des plantes Bt.
Les plantes Bt expriment les toxines Cry de façon constitutive dans
presque tous leurs tissus. En fourrageant sur une plante, un
prédateur généraliste ingère souvent de petites quantités de nectar
ou de pollen pour suppléer à sa diète principale. Les araignées,
les acariens phytoséiides, et divers taxons de punaises
(Hemiptera : Heteroptera), de neuroptères (chrysopes et
hémérobes) et de coléoptères (carabes, coccinelles) sont des
prédateurs adaptés à vivre et se nourrir à partir d’insectes et
d’acariens phytophages (Hagen et al., 1999).
Un prédateur d’insectes herbivores s’expose aussi indirectement
aux toxines végétales, par l’intermédiaire de ses proies. Nous
avons observé qu’un inhibiteur de protéases du riz exprimé chez la
pomme de terre interagit avec les enzymes digestives de la punaise
Perillus bioculatus, un prédateur naturel du doryphore
(Leptinotarsa decemlineata), via sa proie se nourissant de la
plante modifiée (Bouchard et al., 2003a ; Bouchard et al.,
2003b). Tout prédateur consommant un herbivore sur une plante Bt
s’expose à la toxine Cry ingérée par sa proie. Des effets indirects
négatifs du coton ou du maïs Bt, transitant par l’intermédiaire de
proies herbivores ont été rapportés, bien que plusieurs essais au
champ suggèrent peu de conséquences adverses (Groot et Dicke,
2002 ; O’Callaghan et al., 2005).
Effets indirects dynamiques des plantes Bt
Les effets directs et indirects proximaux des protéines de
résistance Cry sur les arthropodes non visés, tels qu’étudiés par
des bio-essais en laboratoire, révèlent leurs impacts attendus à
court terme. Ces données sont essentielles comme évidence de
première instance dans toute analyse d’impact des plantes Bt.
Cependant, ils ne sont pas de nature à révéler leurs effets
indirects dynamiques sur la communauté des organismes associés à la
plante en réseau trophique. Ces effets indirects impliquant la
compétition et la prédation (Van Veen et al., 2006 ; Messing
et al., 2006) s’intègrent sur de plus longues périodes, par exemple
une saison partielle ou complète, voire plusieurs années de
production d’une plante cultivée majeure dans une localité. Pour la
plante Bt, ces effets s’exprimeront par son impact sur les
herbivores non visés et, indirectement, sur les prédateurs et
autres exploiteurs qui en bénéficient.
En vertu de la spécificité élevée de la toxine Cry3a de la pomme
de terre Bt, la suppression du ravageur majeur qu’est le doryphore
devrait induire un nouvel équilibre dynamique entre la plante et
les arthropodes non visés, exclus de ses effets proximaux directs
et indirects. Les herbivores secondaires pourraient bénéficier de
l’absence d’un compétiteur majeur et leur position dans la
hiérarchie de prédominance et de nuisibilité pourrait être altérée
en hausse. Au niveau des consommateurs secondaires, divers
parasitoïdes et prédateurs devraient profiter de l’incidence accrue
des herbivores non visés qui en constituent les ressources vitales.
En théorie, les prédateurs pourraient contrôler les herbivores
secondaires insensibles aux toxines Cry, mais ce service
écosystémique n’est pas en soi une évidence.
La spécificité des plantes Bt ne garantit pas leur innocuité
écologique, qui est difficile à prévoir sans vision globale du
réseau trophique de la culture transgénique. Une interprétation
écologique élargie des effets indirects des plantes Bt se développe
(Groot et Dicke, 2002 ; Michaud, 2005b ; O’Callaghan et
al., 2005), mais les effets indirects dont il est question
découlent généralement du contact direct ou indirect d’organismes
modèles avec les toxines Cry. La mise en évidence des impacts
indirects dynamiques des plantes Bt n’est pas facile en raison de
la complexité des interactions en cause (Messing et al., 2006) et
du manque de données empiriques fiables. Très peu de programmes de
recherche à incidence écologique significative se sont encore
penchés sur ces questions, en particulier dans le cas de la pomme
de terre.
Méthodes et données sources
Nos résultats ont été obtenus par une méta-analyse similaire à
celle de Marvier et al. (2007) sur l’impact du coton Bt et du maïs
Bt sur les organismes non visés. Notre analyse concerne
spécifiquement l’impact de la lignée de pomme de terre
Newleaf® Bt (ci-après, Newleaf®) exprimant la
toxine Cry3a. La pomme de terre Newleaf®, retirée du
marché en 2001 (Thornton, 2004), était très résistante au doryphore
et donc bien protégée de la défoliation dans le contexte
nord-américain. En revanche, elle était très sensible aux ravageurs
secondaires, en particulier aux insectes suceurs comme les pucerons
(Ashouri et al., 2001a ; Ashouri et al., 2001b).
Les études retenues devaient rencontrer les critères
suivants :
- – les tests devaient avoir examiné l’impact de
Newleaf® sur la base de données expérimentales en
champ ;
- – le cultivar Bt devait avoir été comparé au cultivar
d’origine non transgénique, dans des conditions
comparables ;
- – les tests devaient avoir été répétés de telle sorte
que les estimés d’abondance des arthropodes soient associés à des
estimés de variance explicites.
Les données retenues proviennent de deux études exhaustives
répétées sur deux saisons, réalisées lors du développement
commercial de Newleaf® (Reed et al., 2001 ; Duan et
al., 2004). Ces études étaient conçues dans une perspective de
lutte intégrée, l’efficacité relative de trois alternatives de
lutte au doryphore dans le nord-ouest des États-Unis étant comparée
à celle de Newleaf®. Newleaf® était
contrastée à des plantes témoins (non Bt) qui étaient :
- – non protégées contre les ravageurs ;
- – protégées avec un insecticide systémique ou avec un
insecticide à large spectre appliqué en pulvérisation
foliaire ;
- – protégées avec un biopesticide Bt à base de toxine
Cry3a, en pulvérisation foliaire.
L’effet de Newleaf® était ainsi exprimé relativement
à des plantes témoins défoliées par le doryphore (témoin i) ou à
des plantes protégées avec un pesticide systémique ou foliaire
(témoins alternatifs ii et iii). Dans une perspective de lutte
intégrée, la comparaison de Newleaf® avec les témoins
des traitements ii et iii mesure son impact vis-à-vis
d’alternatives réalistes en contexte de production soutenue. Du
point de vue scientifique visant à comprendre les interactions en
cause dans le processus d’impact, la défoliation variable des
divers traitements témoins offrait la possibilité d’interpréter
plus largement tout impact potentiel de Newleaf® sur les
arthropodes non visés. Sur la plante témoin non Bt et non traitée,
l’absence de feuillage ou sa réduction par le doryphore interférait
directement avec l’estimation des effets dynamiques indirects de
Newleaf® sur les arthropodes non visés, qui nous
intéressent ici. Nous avons rejeté certaines études similaires
(Riddick et al., 1998, 2000), notamment parce que les plantes Bt
elles-mêmes avaient aussi été traitées avec un insecticide pour
satisfaire à des critères de comparabilité.
Les études retenues totalisent 132 mesures d’impact de
Newleaf® sur des associés non visés de la pomme de
terre : 33 taxons d’arthropodes, quatre modalités de
comparaison de Newleaf® avec la pomme de terre témoin
non Bt et deux répétitions dans le temps, sur deux années
consécutives. Dans les études originales, différentes techniques et
approches d’estimation de l’abondance des arthropodes ont été
utilisées. Afin d’uniformiser et comparer directement entre eux les
effets de Newleaf®, nous avons transformé les données
originales par la différence moyenne standardisée. Cet estimateur
utilisé en méta-analyse est connu sous l’appellation d’effet
standardisé (en anglais effect size, Es) (Van den
Noortgate et Onghena, 2003).
L’effet standardisé Es est la différence d’abondance
moyenne des arthropodes entre Newleaf® et la pomme de
terre témoin, après correction pour les différences d’échelle
introduites par différentes approches et métriques
d’échantillonnage. Pour chaque test effectué, l’effet standardisé a
été calculé comme suit :
où XN est l’abondance moyenne du groupe non visé sur
Newleaf® et XT son abondance moyenne sur la
pomme de terre témoin. Le dénominateur SM est l’estimé
commun de variance pour l’ensemble des échantillons des deux types
de plantes, calculé comme suit :
où s2N et s2T sont
les estimés de variances et nN et nT les
effectifs correspondants.
Nous avons aussi appliqué la correction de Hedges (Hedges et
Olkin, 1985). Les estimés ES ont été calculés en
utilisant la base de données de Marvier et al., (2007) et
confrontés aux résultats originaux pour vérifier la cohérence de
nos estimés d’impact avec ceux des auteurs. L’effet ES
peut varier de positif (l’abondance est accrue sur
Newleaf®) à négatif (l’abondance est réduite), sa valeur
attendue sous l’hypothèse nulle étant de 0 (zéro). Un effet a été
déclaré significatif (p < 0,05) si zéro était exclu de
l’intervalle de confiance 95 %.
Une prémisse en méta-analyse stipule que les observations
considérées sont statistiquement indépendantes. Le nombre d’études
d’impact de Newleaf® étant limité, nous n’avons pas
tenté d’estimer l’effet généralisé sur l’ensemble des organismes
non visés, comme dans une méta-analyse formelle.
Résultats
Les résultats d’impact de Newleaf® sont présentés dans
le tableau 1. Comme nos estimés sont
dérivés d’extraits des données originales, leur signification
statistique différait parfois des résultats originaux. Un effet
positif significatif de Newleaf® a ainsi été observé
dans environ 10 % des cas où les tests d’Anova des auteurs
n’étaient pas significatifs (tableau 1).
À l’opposé, nous avons observé deux cas (sur 132) où l’Anova avait
indiqué un effet positif, alors que l’effet ES obtenu
ici était non significatif.
Herbivores non visés
La majorité des herbivores répertoriés étaient des insectes suceurs
regroupés en quatre taxons, soit des thrips (Thysanoptera,
Frankliniella occidentalis, Thrips tabaci) et des
ravageurs communs de la pomme de terre : pucerons
(Myzus persicae), cicadelles (Empoasca fabae) et punaises
mirides (Lygus sp.). Ces taxons représentaient en tout 32 tests
d’impact (4 taxons × 4 modalités × 2 ans)
sur des insectes suceurs non visés, en principe insensibles à la
toxine Cry3a. En résumé, nos estimés ont révélé les faits suivants
(tableau 1) :
- – l’abondance des thrips a été significativement
favorisée dans deux des huit tests (25 %) les
concernant ;
- – les pucerons étaient significativement plus abondants
sur Newleaf® dans quatre des huit tests (50 %). À
l’opposé, ils étaient moins abondants sur Newleaf® dans
l’une des deux comparaisons impliquant l’insecticide foliaire à
large spectre (fenvalérate), suggérant la résistance des
populations locales de M. persicae à cet insecticide qui, par
ailleurs, était efficace contre le doryphore ;
- – les cicadelles ont été favorisées dans cinq tests sur
huit (~ 60 %) ;
- – les punaises mirides ont été favorisées dans trois
tests sur huit (~ 40 %).
Au total, Newleaf® a montré un effet positif
significatif sur les insectes suceurs non visés dans 14 tests
d’impact sur 32 (42 %), soit presque une fois sur deux. Dans
une seule comparaison, les pucerons étaient défavorisés sur
Newleaf®, ce qui pourrait s’expliquer par la résistance
de M. persicae au fenvalérate, cet aphide étant bien connu
pour sa propension à résister aux insecticides. En l’absence de
données spécifiques, cette hypothèse reste toutefois
spéculative.
Les données pour les herbivores broyeurs, limitées à quelques
espèces, incluaient la noctuelle polyphage Trichoplusia ni.
Sur les huit tests d’impact de Newleaf® sur son
abondance, l’un d’eux indiquait une augmentation en comparaison à
l’insecticide foliaire et un autre indiquait une diminution par
rapport au systémique (tableau 1). Ces
effets modestes (Es < 2) et divergents sont
difficiles à expliquer. Il n’y a pas d’évidence que T. ni soit
très affecté par la toxine Cry3a car, si c’était le cas, un effet
négatif aurait été observé par rapport au témoin non traité (tableau 1). Un tel effet négatif
n’expliquerait non plus pas l’impact positif de Newleaf®
en comparaison à l’insecticide foliaire, qui suggère plutôt
l’insensibilité de T. ni à la toxine Cry3a, en opposition à sa
sensibilité au fenvalérate à large spectre du pesticide
foliaire.
En bref, les fréquents impacts Newleaf®,
essentiellement positifs, indiquent que tous les groupes majeurs
d’insectes suceurs peuvent être favorisés sur pomme de terre Bt,
spécialement les pucerons, les cicadelles et les punaises mirides.
Les impacts les plus positifs ont été observés en comparaison aux
plantes protégées avec des insecticides chimiques (tableau 1), mais aussi aux témoins non protégés ou
traités avec le biopesticide Bt. Dans ces deux comparaisons, les
insectes suceurs étaient significativement favorisés sur
Newleaf® dans 25 à 40 % des cas.
Tableau 1 Effet standardisé de la pomme de terre
Newleaf® sur les arthropodes non visés, par comparaison
avec des plantes témoins non transgéniques, non protégées de la
défoliation ou protégées par des traitements pesticides.Table 1.
Effect size of the Newleaf® transgenic potato on
non-target arthropods, compared to non-transgenic controls that
were either left unprotected from defoliation, or were protected
using pesticides.
- Groupe fonctionnel
- Ordre
- Famille
|
Pomme de terre témoin
|
|
Année
|
Non protégée
|
Insecticide systémique
|
Insecticide foliaire
|
Bioinsecticide Bt foliaire
|
|
Herbivores
|
|
|
|
|
|
|
Thysanoptera
|
|
|
|
|
|
|
Thripidae
|
1
|
2,6*
|
0,7
|
– 0,3
|
0,1
|
|
2
|
– 0,1
|
1,2*,a
|
0,3
|
0,2
|
|
Hemiptera
|
|
|
|
|
|
|
Miridae
|
1
|
1,1
|
0,5
|
2,5*,a
|
– 0,4
|
|
2
|
– 0,6
|
6,0*
|
3,8*
|
-0,2
|
|
Cicadellidae
|
1
|
1,6*
|
1,7*
|
1,2*
|
1,2*
|
|
2
|
0,3
|
2,9*
|
1,0
|
0,6
|
|
Aphididae (Myzus persicae)
|
1
|
2,2*,a
|
2,4*,a
|
– 5,1*
|
-0,5
|
|
2
|
1,1
|
9,8*
|
– 1,1b
|
2,6*,a
|
|
Lepidoptera
|
|
|
|
|
|
|
Noctuidae (Trichoplusia ni)
|
1
|
0,3
|
– 1,1
|
1,9 *
|
0,1
|
|
2
|
0,1
|
– 1,4*,a
|
1,0
|
– 0,5
|
|
Prédateurs
|
|
|
|
|
|
|
Araneae
|
1
|
4,9*
|
1,4*,a
|
6,9*
|
0,8
|
|
2
|
0,6
|
0,7
|
2,9*
|
0,4
|
|
Araneae (épigés)
|
1
|
0,4
|
0,4
|
2,5*
|
0,5
|
|
2
|
0,1
|
– 0,2
|
0,7
|
– 0,5
|
|
Hemiptera
|
|
|
|
|
|
|
Anthocoridae (Orius sp.)
|
1
|
0,3
|
0,7
|
0,3
|
– 0,7
|
|
2
|
1,2
|
2,3*
|
1,2
|
0,4
|
|
Lygaeidae (Geocoris sp.)
|
1
|
3,7*
|
5,1*
|
5,8*
|
1,1
|
|
2
|
– 0,3
|
1,0
|
0,5
|
0,0
|
|
Nabidae
|
1
|
2,3*
|
1,1
|
3,5*
|
0,1
|
|
2
|
0,3
|
0,4
|
0,2
|
0,7
|
|
Reduviidae
|
1
|
0,4
|
0,6
|
1,3*,a
|
0,4
|
|
ARRAY(0x348ee4)
|
|
Neuroptera
|
|
|
|
|
|
|
Hemerobiidae
|
1
|
0,6
|
0,7
|
0,5
|
0,5
|
|
2
|
0,3
|
0,6
|
– 0,3
|
– 0,2
|
|
Coleoptera
|
|
|
|
|
|
|
Carabidae (épigés)
|
1
|
0,4
|
0,3
|
0,8
|
0,3
|
|
2
|
0,6
|
– 0,1
|
0,4
|
– 0,1
|
|
Coccinellidae
|
1
|
0,2
|
1,0
|
0,3
|
0,4
|
|
2
|
0,7
|
1,5*,a
|
– 0,7
|
0,2
|
|
Staphylinidae (épigés)
|
1
|
– 0,9
|
– 0,9
|
– 0,9
|
– 0,9
|
|
2
|
1,3*,a
|
0,2
|
0,8
|
0,1
|
|
Diptera
|
|
|
|
|
|
|
Syrphidae
|
1
|
0,8
|
– 0,7
|
0,8
|
– 0,6
|
|
2
|
0,2
|
0,5
|
0,5
|
0,2
|
|
Omnivores
|
|
|
|
|
|
|
Collembola (épigés)
|
|
|
|
|
|
|
1
|
– 0,2
|
0,3
|
– 3,9*
|
0,1
|
|
2
|
2,2*,a
|
2,6*
|
– 0,9b
|
0,2
|
aNon significatif dans l’étude originale.
bSignificatif dans l’étude originale.
Arthropodes prédateurs associés au feuillage
Sur huit taxons de prédateurs répertoriés sur Newleaf®
(tableau 1), les seuls effets
significatifs observés étaient positifs, avec plus de prédateurs
sur Newleaf® que sur la plante témoin non Bt. Les
prédateurs ayant le plus souvent été favorisés étaient les
araignées (quatre tests sur huit) et des punaises lygaeides (trois
sur huit) et nabides (deux sur huit). Les syrphides (Diptera) et
les hémérobiides (Neuroptera) sont, à l’opposé, les seuls
prédateurs n’ayant pas augmenté sur Newleaf®. Sur
l’ensemble des 60 tests d’impact sur ce groupe fonctionnel, des
effets positifs significatifs ont été notés 12 fois, soit 20 %
des cas.
La seule comparaison n’ayant pas révélé d’effet positif de
Newleaf® sur des arthropodes prédateurs impliquait les
témoins (non Bt) protégés avec le biopesticide Bt. À l’opposé, les
deux modalités ayant montré le maximum de bénéfices sont celles qui
impliquaient des témoins protégés avec l’insecticide chimique
systémique ou le foliaire à large spectre. En conclusion,
l’abondance des insectes prédateurs et des araignées, au contraire
de l’hypothèse nulle, était le plus souvent favorisée sur la pomme
de terre Bt, spécialement par rapport aux témoins protégés avec des
insecticides.
Arthropodes épigés
Les arthropodes du sol représentaient quatre taxons et deux types
de relation écologique : les prédateurs généralistes
(araignées, carabes, staphylins) et les omnivores (collemboles),
totalisant 32 tests d’impact (4 taxons × 4
comparaisons × 2 ans). Des effets positifs
significatifs de Newleaf® sur les prédateurs ont été
observés dans deux cas (tableau 1). Des
effets significatifs ont aussi été détectés parmi les huit tests
relatifs aux collemboles, positifs dans deux cas et négatifs dans
un cas. L’impact négatif de Newleaf® sur les collemboles
était très marqué, avec environ quatre fois moins de collemboles
par rapport au témoin traité à l’insecticide foliaire
(Es = – 3,9). Cet effet était directement
corrélé à l’effet négatif très marqué
(Es = – 5,1) sur les pucerons, pour la
même comparaison. Or, il n’y a pas d’évidence à l’effet que les
collemboles soient sensibles à la toxine Cry3a ou qu’ils se
nourrissent de la pomme de terre. On peut donc supposer que leur
surabondance en culture protégée à l’insecticide foliaire pourrait
être en lien causal avec celle des pucerons (tableau 1), dont le miellat pouvait favoriser ces
omnivores mobiles, directement ou indirectement. Cette hypothèse
est appuyée par le fait que, dans les deux tests où
Newleaf® favorisait les collemboles (tableau 1), cet effet était corrélé à ses effets
directs marqués sur l’abondance des pucerons et des cicadelles
(Es = 2-10) et, pour une année sur deux, sur
celle des punaises mirides (Es = 6,0).
En résumé, l’impact de Newleaf® sur les prédateurs
généralistes épigés était significatif et positif dans deux cas sur
12, soit environ 17 % des cas. Il peut être avancé que la
surabondance générale des insectes suceurs pouvant leur servir de
proies était en cause. Quant aux effets positifs de
Newleaf® sur les omnivores représentés par les
collemboles, ils étaient corrélés aux effets sur les insectes
suceurs.
Discussion
Les résultats de cette analyse indiquent que l’abondance des
arthropodes non visés sur Newleaf®, quand elle était
affectée, était accrue, sauf en de rares exceptions. Les herbivores
les plus favorisés étaient des insectes suceurs, notamment des
pucerons (jusqu’à dix fois plus sur Newleaf®), des
cicadelles (jusqu’à trois fois) et des punaises mirides (jusqu’à
six fois), qui sont considérés comme nuisibles. Le puceron
M. persicae est, par exemple, un vecteur bien connu de
maladies virales de la pomme de terre.
Les autres arthropodes non visés et positivement affectés sur
Newleaf® étaient des prédateurs d’insectes, soit des
associés habituels du feuillage des plantes cultivées, soit des
taxons caractéristiques de la microfaune des sols agricoles. Outre
des coléoptères et araignées, on remarque divers taxons de punaises
prédatrices généralistes. L’abondance des collemboles, omnivores
mobiles souvent associés aux cultures, était également accrue en
corrélation aux insectes suceurs, sauf lorsque Newleaf®
était contrastée au traitement foliaire à large spectre,
visiblement inefficace contre les pucerons.
Tel qu’établi en introduction, l’impact des plantes
transgéniques Bt doit être examiné globalement dans la perspective
du réseau trophique de la plante considérée pouvant s’exprimer
pendant au moins une saison. Les études analysées ici remplissaient
cette condition et leurs résultats appuient l’hypothèse selon
laquelle Newleaf® avait pour impact écologique le plus
fréquent de favoriser l’abondance des herbivores suceurs de sève.
Il n’existe pas d’évidence à l’effet que la toxine Cry3a exprimée
chez Newleaf® affecte directement les insectes suceurs
comme les pucerons (Ashouri et al., 2001b), certainement pas de
façon positive. Les effets positifs de Newleaf® sont
explicables par des mécanismes écologiques indirects impliquant la
spécificité des toxines Cry de ces plantes transgéniques. Cela
n’implique pas que Newleaf® favorisait invariablement
les insectes suceurs et leurs ennemis naturels, sans égard à leur
abondance locale et aux facteurs climatiques et édaphiques
régionaux. Dans une étude expérimentale semblable conduite en champ
près de Québec QC, Canada, où l’abondance des pucerons était faible
et où le doryphore était exclu manuellement des plantes témoins non
Bt, l’impact de Newleaf® sur les pucerons, leurs
parasitoïdes aphidiines (Hymenoptera) et les coccinelles
prédatrices était non significatif (Ashouri, 1999).
Des études de terrain comme celles de notre méta-analyse ne
permettent pas de distinguer clairement les effets directs des
plantes Bt sur les arthropodes non visés des effets indirects
découlant de mécanismes écologiques dynamiques comme la compétition
modifiée entre herbivores pour la ressource végétale protégée par
la toxine Cry ou la réponse numérique des prédateurs induite par
l’incidence accrue des herbivores insensibles. Le constat le plus
clair de notre étude est que la plupart des impacts significatifs
de Newleaf® étaient positifs plutôt que négatifs tel
qu’attendu généralement dans l’hypothèse d’impact écologique. Ces
multiples effets positifs, notamment sur l’abondance des
prédateurs, appuient l’hypothèse d’un effet de productivité
ascendante accrue en culture de pomme de terre Newleaf®,
opérant par l’intermédiaire de sa sensibilité aux insectes suceurs
qu’elle favorise.
L’impact des plantes transgéniques Bt n’est pas limité aux
effets négatifs directs et indirects proximaux des toxines Cry sur
les organismes non visés ; il s’agit d’établir si la nature,
la diversité et la dynamique nouvelle du réseau trophique qui se
développe sur ces plantes sont compatibles avec les objectifs
incontournables de la productivité végétale. Cette question, plus
complexe que la première, implique la possibilité de substitution
des ravageurs visés par un nouvel assemblage de ravageurs
insensibles. Par un effet ascendant sur leur propre dynamique de
productivité, interposé par l’abondance accrue de la ressource,
i.e. la part de la plante Bt qui leur revient par exclusion du
ravageur visé, ces herbivores sont suivis des exploiteurs des
niveaux trophiques supérieurs (notamment des prédateurs
généralistes) qui, dans le meilleur des mondes, pourront peut-être
les maintenir sous contrôle biologique.
Notre étude confirme qu’il est important de considérer l’impact
écologique global des plantes Bt. Vu sa spécificité, la plante Bt
altère profondément la hiérarchie de dominance des herbivores dans
l’agro-écosystème. Elle crée l’opportunité, pour des ravageurs non
visés, par exemple des insectes suceurs, de devenir des espèces
clés, par un mécanisme de réduction de la compétition parmi ses
consommateurs primaires, impact qu’on peut qualifier de conséquence
médiate de sa résistance élevée aux ravageurs broyeurs
primaires.
Des facteurs économiques liés au débat public sur les risques de
la biotechnologie des plantes transgéniques ont conduit au retrait
de Newleaf® (Thornton 2004). Notre analyse suggère que
sa courte vie commerciale puisse aussi être attribuable en partie à
ses effets écosystémiques indirects stimulant l’abondance des
ravageurs secondaires, en particulier les hémiptères dépendants de
la sève végétale. Elle suggère enfin que l’absence d’impact négatif
d’une plante Bt sur les arthropodes dits « bénéfiques »
ne suffise pas pour en déclarer l’innocuité écologique.
Références
Ashouri, 1999 Ashouri A. Interactions de la résistance aux
ravageurs primaires avec les ravageurs secondaires et leurs ennemis
naturels : le cas des pucerons (Homoptera: Aphididae) sur la
pomme de terre (Solanaceae). Thèse de doctorat, université Laval,
Québec (Canada), 1999.
Ashouri et al., 2001a Ashouri A, Michaud D, Cloutier C.
Recombinant and classically selected factors of potato plant
resistance to the Colorado potato beetle,
Leptinotarsa decemlineata, variously affect the potato aphid
parasitoid Aphidius nigripes. BioControl 2001a ;
46 : 401-18.
Ashouri et al., 2001b Ashouri A, Michaud D, Cloutier C.
Unexpected effects of different potato resistance factors to the
Colorado potato beetle (Coleoptera: Chrysomelidae) on the potato
aphid (Homoptera: Aphididae). Environ Entomol 2001b ;
30 : 524-32.
Bouchard et al., 2003a Bouchard E, Cloutier C, Michaud D.
Oryzacystatin I expressed in transgenic potato induces digestive
compensation in an insect natural predator via its herbivorous prey
feeding on the plant. Mol Ecol 2003a ; 12 : 2439-46.
Bouchard et al., 2003b Bouchard E, Michaud D, Cloutier C.
Molecular interactions between an insect predator and its herbivore
prey on transgenic potato expressing a cysteine proteinase
inhibitor from rice. Mol Ecol 2003b ; 12 : 2429-37.
Conner et al., 2003 Conner AJ, Glare TR, Nap JP.
The release of genetically modified crops into the environment -
Part II. Overview of ecological risk assessment. Plant J
2003 ; 33 : 19-46.
Daily et al., 1997 Daily GC, Alexander S,
Ehrlich PR, et al. Ecosystems services: benefits supplied
to human societies by natural ecosystems. Issues in Ecology
1997 ; 2 : 1-16.
Duan et al., 2004 Duan JJ, Head G, Jensen A,
Reed G. Effects of transgenic Bacillus thuringiensis
potato and conventional insecticides for Colorado potato beetle
(Coleoptera: Chrysomelidae) management on the abundance of
ground-dwelling arthropods in Oregon potato ecosystems. Environ
Entomol 2004 ; 33 : 275-81.
Groot et Dicke, 2002 Groot AT, Dicke M.
Insect-resistant transgenic plants in a multi-trophic context.
Plant J 2002 ; 31 : 387-406.
Hagen et al., 1999 Hagen K, Mills NJ, Gordh JA,
et al. Terrestrial arthropod predators of insect and mite
pests. In : Fisher and Bellows, ed. Handbook of Biological
Control. San Diego (États-Unis) : Academic Press, 1999.
Hedges et Olkin, 1985 Hedges LV, Olkin I. Statistical
methods for meta-analysis. San Diego (États-Unis) : Academic
Press, 1985.
Marvier et al., 2007 Marvier M, McCreedy C,
Regetz J, et al. A meta-analysis of effects of Bt cotton
and maize on non-target invertebrates. Science 2007 ;
316 : 1475-7.
Messing et al., 2006 Messing R, Roitberg B,
Brodeur J. Measuring and predicting indirect impacts of
biological control: competition, displacement and secondary
Interactions. In : Brodeur J, Boivin G, editors.
Trophic and guild interactions in biological control, PIBC, vol 3.
Dordrecht (The Netherlands) : Springer, 2006.
Michaud, 2005a Michaud D. Impact environnemental des cultures
transgéniques. I. La migration des transgènes. Phytoprotection
2005a ; 86 : 93-105.
Michaud, 2005b Michaud D. Impact environnemental des cultures
transgéniques. II. L’impact des caractères recombinants.
Phytoprotection 2005b ; 86 : 107-24.
O’Callaghan et al., 2005 O’Callaghan M, Glare TR,
Burgess EPJ, et al. Effects of plants genetically
modified for insect resistance on non-target organisms. Annu Rev
Entomol 2005 ; 50 : 271-92.
Reed et al., 2001 Reed GL, Jensen AS, Riebe J,
et al. Transgenic Bt potato and conventional insecticides for
Colorado potato beetle management: comparative efficacy and
non-target impacts. Entomol Exp Appl 2001 ; 100 :
89-100.
Riddick et al., 1998 Riddick EW, Dively G,
Barbosa P. Effect of a seed-mix deployment of Cry3A-transgenic
and nontransgenic potato on the abundance of Lebia grandis
(Coleoptera: Carabidae) and Coleomegilla maculata (Coleoptera:
Coccinellidae). Ann Entomol Soc Am 1998 ; 91 :
647-53.
Riddick et al., 2000 Riddick EW, Dively G,
Barbosa P. Season-long abundance of generalist predators in
transgenic versus nontransgenic potato fields. J Entomol Sci
2000 ; 35 : 349-59.
Shelton et al., 2002 Shelton AM, Zhao JZ,
Roush RT. Economic, ecological, food safety, and social
consequences of the deployment of Bt transgenic plants. Annu Rev
Entomol 2002 ; 47 : 845-81.
Thornton, 2004 Thornton M. The rise and fall of
Newleaf® potatoes. In : Eaglesham A,
Ristow S, Hardy RWF, editors. NABC Report15. 2004 :
235-43.
Van Den Noortgate et Onghena, 2003 Van Den Noortgate W,
Onghena P. Estimating the mean effect size in meta-analysis:
bias, precision, and mean squared error of different weighting
methods. Behav Res Meth Instr C 2003 ; 35 : 504-11.
Van Driesche et Bellows, 1996 Van Driesche RG,
Bellows TS. Biological Control. New York (États-Unis) :
Chapman and Hall, 1996.
Van Veen et al., 2006 Van Veen FJF, Memmott J,
Godfray HCJ. Indirect effects, apparent competition, and
biological control. In : Brodeur J, Boivin G, eds.
Trophic and guild interactions in biological control, PIBC, vol 3.
Dordrecht (The Netherlands) : Springer, 2006.
|
Version imprimable
Version PDF
